Название усадьбы соединило в себе двойную фамилию её многолетних владельцев – Глебовых-Стрешневых – и старое наименование села – Покровское. Последнее было дано по местной церкви, которая сохраняется и сегодня.

В конце XVI века здесь располагалась деревня Подъелки, принадлежавшая роду Тушиных и перешедшая в вотчину Е.И. Благово. После Смутного времени хозяева земли ещё раз поменялись: в 1629 году дьяк М.Д. Феофилактов построил здесь каменную церковь Покрова Богородицы с приделами во имя Чуда Архистратига Михаила и в честь святого митрополита Алексия, после чего село на картах стало обозначаться как Покровское. В 1678 году владение перешло к боярину Родиону Стрешневу – его потомкам оно будет принадлежать вплоть до революции. Однако сама фамилия со временем стала длиннее: в XVIII веке прямая линия Стрешневых пресеклась и род начал именоваться Глебовыми-Стрешневыми. Когда в XIX веке линия снова прервалась, то фамилия стала уже тройной – Шаховские-Глебовы-Стрешневы.

Согласно клировым ведомостям, существующая церковь построена в 1750 году на новом месте, но со старым посвящением. Есть предположение, что изначально это была хозяйственная постройка, приспособленная под церковь. По другой версии, в том же 1750 году произошла капитальная перестройка старой церкви, в результате которой она получила барочный декор, утратив узкие окна и завершение кокошниками, вместо которого была поставлена обычная четырехскатная кровля (аналогом церкви до перестройки мог служить Казанский собор на Красной площади). Трехъярусная колокольня со шпилем построена в то же время с западной стороны. Трапезная с приделами святых Петра и Павла и святого Николая Чудотворца создана в 1886 году по проекту архитектора Г.А. Кайзера на пожертвования местного дачника Петра Боткина (известного московского чаеторговца), причем первый придел был освящен в честь святого покровителя ктитора.

После революции в главном доме Шаховских-Глебовых-Стрешневых был создан музей «Дворянская усадьба», экспозиция которого отражала жизнь и быт аристократии в России XVIII‑XIX веков. В начале 1930‑х годов он оказался закрыт, многие из его экспонатов пропали и были проданы за границу, лишь часть из них перенесена в Исторический музей. Тогда же, около 1932 года, была закрыта и церковь Покрова, а вся территория перешла в ведение военного ведомства. 

В главном доме позднее разместился дом отдыха военных летчиков, а в храме располагался НИИ гражданской авиации с лабораторией. Здание лишилось крестов и глав, внутреннее убранство было уничтожено, разгорожены новые помещения. Восстановление церкви началось в 1992 году, а в следующем году здесь были проведены первые после долгого перерыва богослужения.

Сегодня церковь Покрова Богородицы – единственная часть ансамбля усадьбы Покровское-Глебово-Стрешнево, доступная для осмотра и посещения. Остальная территория огорожена и никак не используется, усадебные постройки пустуют и разрушаются.