Местность, где находилось Троицкое подворье, изначально относилась к соседнему селу Напрудному, затем здесь жили переяславские ямщики, пока в начале XVII века земля не была пожалована Троице-Сергиеву монастырю – так возникла Троицкая чёрная слобода. В ней и появилась около 1631 года деревянная церковь во имя святой Троицы с приделом святых Сергия и Никона Радонежских – выбор посвящения для престолов объяснялся взаимосвязью с монастырём. После ещё нескольких деревянных церквей, сменявших друг друга, в 1696 году появился каменный храм. Но и он ещё раз оказался перестроен после того как в 1726 году рухнула глава. В результате церковь получила неодинаковую обработку в силу архитектурной моды разных времён.

Трапезная и основной четверик церкви декорированы окнами с наличниками «нарышкинского барокко», украшенными завитками и гребнями. В то же время восьмерик, венчающий главный храм, выполнен чуть позднее (после обрушения главы) и поэтому выдержан в европейском варианте барокко: наличники окон украшены рокайлями и от этого выглядят ещё пышнее. Восьмигранный рус звона колокольни увенчан вытянутым шпилем. В дальнейшем облик церкви кардинально не менялся, за исключением расширения трапезной в 1851 году для создания придела Владимирской иконы Божией Матери.

В XIX – начале ХХ века на Троицком подворье находилась резиденция архиереев, возглавлявших Московскую епархию. С 1917 по 1922 год здесь жил патриарх Тихон, но после его ареста власти отдали территорию его противникам – «обновленцам». Однако они служили здесь недолго: в конце 1920-х годов Троицкая церковь была закрыта. После этого в здании располагались различные конторы, затем появилось монтажное управление. С конца 1970-х годов церковь хорошо видна со стороны Олимпийского проспекта – это произошло в результате сноса большей части исторической Троицкой слободы с её деревянными домами. Потом храм использовал Московский симфонический оркестр. Несмотря на смену пользователей, облик церкви в целом сохранился нетронутым, в интерьерах осталась богатая барочная обработка – лепные картуши и клейма для икон. С 1993 года территория постепенно передавалась церковной общине, позже при храме было воссоздано подворье Троице-Сергиевой лавры.